Allen Walker est un jeune garçon qui vient juste d'acquérir le titre d'exorciste au sein de la Congrégation de l'Ombre. Cette organisation a pour but d'éliminer les Akuma, des monstres qui se dissimulent parmi les humains, créés par le Comte Millénaire (aussi appelé Créateur) et dont les ingrédients de base sont "un mort + un proche de celui-ci dont le coeur fut rempli de haine et de ténèbres". Allen, ayant déjà eu affaire au Comte par le passé, fera tout pour mettre un terme aux agissements de ce dernier.
En effet, le Créateur, accompagné par l'inquiétante famille Noah, projette de défier Dieu en anéantissant le Monde. Le combat pour la sauvegarde de l'humanité ne fait que commencer...